Marion Mahony fue la segunda mujer graduada como arquitecta en el MIT en 1894. Perteneció a un entorno social de un amplio y diverso círculo de mujeres y hombres progresistas (reformistas laborales, votantes, activistas cívicos y clubes de mujeres de la alta sociedad), lo que facilitó su ingreso al mundo laboral. En 1902 recibió su primer encargo derivado de esas relaciones, el reverendo James Blake Vila, reformador unitario, poeta y dramaturgo le encargó el diseño de la nueva iglesia de Todos los Santos en Evanston.
Marion Mahony comenzó su práctica profesional, como dibujante, en el estudio de su primo Dwight Perkins. Esta relación de parentesco fue importante, ya que para muchas mujeres aunque hubieran estudiado la práctica profesional era inaccesible. La incorporación de las mujeres no era bien recibida.
En 1895 comenzó a trabajar en el estudio de Frank Lloyd Wright en Oak Park, y durante 14 años fue una de las personas más importantes del mismo. Tanto fue así que cuando Wright se fue a Japón, en 1909, le ofreció que ella fuera quien se hiciera cargo del estudio.